Постнатальное развитие поясничного парааортального параганглия

К настоящему времени накопился ряд противоречивых данных, касающихся не только сроков и характера, но и самого факта возрастной инволюции самого крупного из вненадпочечниковых хромаффинных параганглиев – поясничного парааортального параганглия (ППП, орган Цукер- кандля). Цель исследования – изучить особенности возрастных преобразований ППП в постнатальном онтогенезе. Материал и методы. Гистологическими и гистохимическими методами на полных серийных срезах изучены органные комплексы области залегания ППП крыс в основные периоды постнатального онтогенеза (0–1, 7–8, 14, 21 суток, 1, 3, 6–8, 14 месяцев и 2 года). Результаты. У всех новорожденных животных присутствует хорошо развитый ППП, содержащий массивы хромаффинных клеток с умеренной хромаффинной реакцией и разнородные группы малодифференцированных клеток. С конца 1-й постнатальной недели размеры и количество хромаффиноцитов в ППП уменьшаются (по ряду признаков путем аутофагии), а присутствие нервных клеток увеличивается. Это ведет к превращению ППП в смешанный хромаффино-нервный, затем в типичный нервный узел. К 1-му месяцу хромаффиноциты в области ППП полностью исчезают. Начиная с 3 месяцев в нервных узлах этой области вторично появляются группы хромаффиноцитов с интенсивной хромаффинной реакцией, и далее их количество и размеры растут до глубокой старости. Мы связываем причины возрастной инволюции ППП с активизацией в тот же период созревания мозгового вещества надпочечника, а вторичное появление и гипертрофию хромаффинноцитов в области ППП – с усилением стрессовых воздействий при взрослении и ослаблением функции сердечно-сосудистой системы при старении. Оба фактора вызывают подъем уровня глюкокортикоидов, являющихся стимуляторами пролиферации вненадпочечниковой хромаффинной ткани. Заключение. ППП крыс с 1-й по 4-ю постнатальную неделю демонстрируют выраженную возрастную инволюцию, сопровождаемую замещением хромаффинной ткани нервной. После завершения возрастной инволюции ППП в нервных узлах этой области вторично появляются скопления хромаффиноцитов, прогрессирующие по мере взросления и старения организма.

1. Бондаренко Н.С., Муртазина А.Р., Дильмухаметова Л.К. Иконописцева М.А., Волина Е.В., Угрюмов М.В. Секреторная активность мозга и периферических органов: спонтанное и стимулированное выделение норадреналина в онтогенезе крыс. Доклады Академии наук. 2016;467(6):721–724.

2. Бондаренко Н.С. Дильмухаметова Л.К., Курина А.Ю., Муртазина А.Р., Сапронова А.Я., Сысоева А.П., Угрюмов М.В. Пластичность центральных и периферических источников норадреналина в онтогенезе у крыс. Биохимия. 2017;82(3):519– 527.

3. Деев Р.В., Билялов А.И., Жампеисов Т.М. Современные представления о клеточной гибели. Гены и клетки. 2018;13(1):6–19.

4. Муртазина А.Р., Никишина Ю.О., Бондаренко Н.С., Сапронова А.Я., Угрюмов М.В. Сигнальные молекулы в развитии организма: центральные и периферические источники норадреналина в онтогенезе крыс. Доклады Академии наук. 2016;466(6):730–733.

5. Муртазина А.Р., Никишина Ю.О., Бондаренко Н.С., Сапронова А.Я., Волина Е.В., Угрюмов М.В. Экспрессия ферментов синтеза норадреналина в органе Цукеркандля в критический период морфогенеза у крыс. Доклады Академии наук. 2017;474(3):382–385.

6. Муртазина А.Р., Никишина Ю.О., Дильмухаметова Л.К., Сапронова А.Я., Угрюмов М.В. Роль мозга в регуляции периферических норадреналин-продуцирующих органов в период морфогенеза у крыс. Доклады Академии наук. 2019;486(6):748–752.

7. Павлов А.В., Кемоклидзе К.Г. Цитологические механизмы постнатального роста хромаффинной ткани надпочечника. Онтогенез. 1998;29(2):23–128.

8. Румянцева Т.А. Возрастные преобразования морфометрических и гистохимических характеристик нейроцитов различных ганглиев у белых крыс. Морфология. 2004;125(3):40–45.

9. Семашко М.И. К вопросу о выявлении норадреналин- и адреналинсекретирующих клеток мозгового вещества надпочечников лабораторных животных и человека. Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. 1977;73(7):37–41.

10. Смиттен Н. А. Симпатоадреналовая система в фило- и онтогенезе позвоночных. М.: Наука; 1972. 348.

11. Фоканова О.А., Румянцева Т.А. Возрастные преобразования клеточного состава большого тазового ганглия у крыс в норме и при десимпатизации. Морфология. 2014;146(6):42–46.

12. Шляпина В.Л., Юртаева С.В., Рубцова М.П., Донцова О.А. На распутье: механизмы апоптоза и аутофагии в жизни и смерти клетки. Acta Naturae. 2021;13(2):106–115.

13. Ahonen M., Soinila S., Joh T. H. Pre- and postnatal development of rat retroperitoneal paraganglia. J Auton Nerv Syst. 1987;18(2):111– 120.

14. Ambriz-Tututi M, Monjaraz-Fuentes F, Drucker-Colín R. Chromaffin cell transplants: from the lab to the clinic. Life Sci. 2012 Dec 17;91(25-26):1243-51. doi: 10.1016/j.lfs.2012.10.012.

15. Böck P. The paraganglia. In: A. Oksche, L. Vollrath. Handbuch der mikroskopischen Anatomie des Menschen. Berlin: Springer; 1982:6(8).

16. Ciaranello RD, Axelrod J. Effects of dexamethasone of neurotransmitter enzymes in chromaffin tissue of the newborn rat. J Neurochem. 1975 Apr;24(4):775-8.

17. Coupland RE. The natural history of the chromaffin cell--twenty-five years on the beginning. Arch Histol Cytol. 1989;52 Suppl:331-41. doi: 10.1679/aohc.52.suppl_331.

18. De Gallardo MR, Freire F, Tramezzani JH. The organ of Zuckerkandl of the newborn rat and its postnatal involution. Acta Physiol Lat Am. 1974;24(4):290-304. 19. Disick GI, Palese MA. Extra-adrenal pheochromocytoma: diagnosis and management. Curr Urol Rep. 2007 Jan;8(1):83-8. doi: 10.1007/s11934-007-0025-5.

19. Eränkö L, Eränkö O. Effect of hydrocortisone on histochemically demonstrable catecholamines in the sympathetic ganglia and extra-adrenal chromaffin tissue of the rat. Acta Physiol Scand. 1972 Jan;84(1):125-33. doi: 10.1111/j.1748-1716.1972.tb05161.x.

20. Espejo EF, Gonzalez-Albo MC, Moraes JP, El Banoua F, Flores JA, Caraballo I. Functional regeneration in a rat Parkinson's model after intrastriatal grafts of glial cell line-derived neurotrophic factor and transforming growth factor beta1-expressing extra-adrenal chromaffin cells of the Zuckerkandl's organ. J Neurosci. 2001 Dec 15;21(24):9888-95. doi: 10.1523/JNEUROSCI.21-24-09888.2001.

21. Fulenwider H. D., Caruso M. A., Ryabinin A.E. Manifestations of domination: Assessments of social dominance in rodents. Genes Brain Behav. 2022; 21 (3): Artickle e12731.

22. Galan-Rodriguez B, del-Marco A, Flores JA, Ramiro-Fuentes S, Gonzalez-Aparicio R, Tunez I, Tasset I, Fernandez-Espejo E. Grafts of extra-adrenal chromaffin cells as aggregates show better survival rate and regenerative effects on parkinsonian rats than dispersed cell grafts. Neurobiol Dis. 2008 Mar;29(3):529-42. doi: 10.1016/j.nbd.2007.11.009.

23. Honoré LH. A light microscopic method for the differentiation of noradrenaline- and adrenaline-producing cells of the rat adrenal medulla. J Histochem Cytochem. 1971 Aug;19(8):483-6. doi: 10.1177/19.8.483.

24. Kastriti ME, Kameneva P, Kamenev D, Dyachuk V, Furlan A, Hampl M, Memic F, Marklund U, Lallemend F, Hadjab S, Calvo-Enrique L, Ernfors P, Fried K, Adameyko I. Schwann Cell Precursors Generate the Majority of Chromaffin Cells in Zuckerkandl Organ and Some Sympathetic Neurons in Paraganglia. Front Mol Neurosci. 2019 Jan 25;12:6. doi: 10.3389/fnmol.2019.00006.

25. Lempinen M, Extra-adrenal chromaffin tissue of the rat and the effect of cortical hormones on it. Acta Physiol Scand Suppl. 1964;62(231):1–91. 27. Masoro EJ. Glucocorticoids and aging. Aging (Milano). 1995 Dec;7(6):407-13. doi: 10.1007/BF03324354.

26. McDonald DM, Blewett RW. Location and size of carotid body-like organs (paraganglia) revealed in rats by the permeability of blood vessels to Evans blue dye. J Neurocytol. 1981 Aug;10(4):607-43. doi: 10.1007/BF01262593.

27. Partanen M, Chiueh CC, Rapoport SI. Age related increase in catecholamine-containing paraganglia in male Fischer-344 rats. Anat Rec. 1981 Nov;201(3):563-6. doi: 10.1002/ar.1092010312.

28. Partanen M, London ED, Rapoport SI. Glucose utilization in sympathetic ganglia of male Fischer-344 rats at different ages. J Auton Nerv Syst. 1982 May;5(3):391-8. doi: 10.1016/0165-1838(82)90080-7.

29. Partanen M, Hervonen A, Rapoport SI. The ultrastructure of hypertrophied paraganglia in aged rats. J Anat. 1984 Dec;139 ( Pt 4)(Pt 4):619-26.

30. Partanen M, Linnoila I, Hervonent A, Rapoport SI. The effect of aging on extra-adrenal catecholamine storing cells of the rat. Neurobiol Aging. 1984 Summer;5(2):105-10. doi: 10.1016/0197-4580(84)90039-3.

31. Partanen M, Rapoport SI, Reis DJ, Joh TH, Stolk JM, Linnoila I, Teitelman G, Hervonen A. Catecholamine-synthesizing enzymes in paraganglia of aged Fischer-344 rats. Immunohistochemistry and fluorescence microscopy. Cell Tissue Res. 1984;238(2):217-20. doi: 10.1007/BF00217291.

32. Peters LL, Wood BG. The prenatal development of the organ of Zuckerkandl in rats. Life Sci. 1987 Sep 14;41(11):1355-9. doi: 10.1016/0024-3205(87)90609-6.

33. Ramiro-Fuentes S, del-Marco A, Galan-Rodriguez B, Ramirez-Ponce P, Fernandez-Espejo E. Morphophysiology of the Zuckerkandl's paraganglion: effects of dexamethasone and aging. Neurobiol Aging. 2010 Dec;31(12):2115-27. doi: 10.1016/j.neurobiolaging.2008.12.001.

34. Sapolsky RM. Do glucocorticoid concentrations rise with age in the rat? Neurobiol Aging. 1992 Jan-Feb;13(1):171-4. doi: 10.1016/0197-4580(92)90025-s.

35. Schober A, Parlato R, Huber K, Kinscherf R, Hartleben B, Huber TB, Schütz G, Unsicker K. Cell loss and autophagy in the extra-adrenal chromaffin organ of Zuckerkandl are regulated by glucocorticoid signalling. J Neuroendocrinol. 2013 Jan;25(1):34-47. doi: 10.1111/j.1365-2826.2012.02367.x.

36. Stein-Behrens BA, Sapolsky RM. Stress, glucocorticoids, and aging. Aging (Milano). 1992 Sep;4(3):197-210. doi: 10.1007/BF03324092.

37. Taatjes DJ, Sobel BE, Budd RC. Morphological and cytochemical determination of cell death by apoptosis. Histochem Cell Biol. 2008 Jan;129(1):33-43. doi: 10.1007/s00418-007-0356-9.

38. von Dalnok GK, Menssen HD. A quantitative electron microscopic study of the effect of glucocorticoids in vivo on the early postnatal differentiation of paraneuronal cells in the carotid body and the adrenal medulla of the rat. Anat Embryol (Berl). 1986;174(3):307-19. doi: 10.1007/BF00698781