Современные данные о структурно-функциональной организации островковой доли больших полушарий головного мозга

В статье представлен анализ данных современной литературы, посвященных структурно-функциональной организации островковой доли больших полушарий головного мозга. У взрослого человека островоковая доля расположена в глубине латеральной борозды под лобно-теменной и височной покрышками и разделена центральной бороздой островка на две дольки – переднюю и заднюю. Рельеф борозд и извилин островка обладает индивидуальной вариабельность. Островок получает кровоснабжение из сегмента М2 средней мозговой артерии. Описание цитоархитектоники коры островка по данных разных авторов имеет существенные различия. Считается, что инсулярная кора является переходной областью от палеокортекса к неокортексу. В отечественной литературе описаны два основных цитоархитектонических поля – 13, соответствующее задним отделам островка и 14, занимающее переднюю центральную извилину островка, его короткие извилины, а также ряд подполей. В зарубежной литературе выделяют семь цитоархитектонических зон – Ia1, Ig3, Id2, Id3, Id4, Id5, Id6. Островковая доля получает афферентные проекции от ядер таламуса и ряда отделов коры головного мозга, ответственных за восприятие сенсорных стимулов. Имеются связи с миндалевидным телом и некоторыми структурами лимбической системы, ассоциативной коры. Эфферентные проекции коры островка расходятся как к структурам ствола мозга, так и к подкорковым образованиям – латеральному гипоталамусу, миндалине, ядрам моста, ядрам ложа конечной полоски, ядру одиночного пути и ряду других образований, связанных с контролем вегетативных функций. В функциональном плане в островке выделяют четыре отдела: сенсомоторный, социоэмоциональный, когнитивный, хемосенсорный. Сенсомоторный отдел обеспечивает ряд висцеральных реакций, что указывает на его участие в регуляции вегетативных функций организма. Он обеспечивает восприятие соматически чувствительных импульсов с области лица и верхних конечностей. Описана роль островка в термо- и ноцицепции. Известно об участии коры островка в работе слухового анализатора, обработке вкусовых ощущений, вестибулярных сигналов, обоняния. Считается, что передне-вентральный отдел островка играет ключевую роль в формировании эмоций и субъективных ощущений, а также принятии решений, сопряженных с риском. Передне-дорсальный отдел ответственен за интеграцию сенсорных стимулов из внешней среды с внутренними данными о состоянии организма и эмоциональным состоянием с целью координировать работу сетей головного мозга и инициировать переключение между сетью пассивного режима работы мозга и сетью оперативного решения задач.

1. Александров В.Г., Кокурина Т.Н., Рыбакова Г.И., Туманова Т.С. Автономные функции префронтальной коры. Физиология человека. 2021;47 (5): 110–117.

2. Быканов А.Е., Пицхелаури Д.И., Добровольский Г.Ф., Шкарубо М.А. Хирургическая анатомия островковой области. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко. 2015; 79(4): 48–60.

3. Станкевич И.А. Инсулярная область. В кн.: Цитоархитектоника коры большого мозга человека ; ред.: С.А. Саркисов, И.Н. Филимонов, Н.С. Преображенская. М.: Медгиз, 1949: 381–389.

4. Afif A, Bouvier R, Buenerd A, Trouillas J, Mertens P. Development of the human fetal insular cortex: study of the gyration from 13 to 28 gestational weeks. Brain Struct Funct. 2007;212(3-4):335-346. doi:10.1007/s00429-007-0161-1

5. Afif A, Mertens P. Description of sulcal organization of the insular cortex. Surgical and radiologic anatomy.2010;32:491-498. doi:10.1007/s00276-009-0598-4

6. Amunts K, Zilles K. Architectonic Mapping of the Human Brain beyond Brodmann. Neuron. 2015;88(6):1086-1107. doi:10.1016/j.neuron.2015.12.001

7. Augustine JR. Circuitry and functional aspects of the insular lobe in primates including humans. Brain Res Brain Res Rev. 1996;22(3):229-244. doi:10.1016/s0165-0173(96)00011-2

8. Baier B, zu Eulenburg P, Geber C, et al. Insula and sensory insular cortex and somatosensory control in patients with insular stoke. Eur J Pain. 2014;18:1385–1393.

9. Bauernfeind AL, de Sousa AA, Avasthi T, et al. A volumetric comparison of the insular cortex and its subregions in primates. J Hum Evol. 2013;64(4):263-279. doi:10.1016/j.jhevol.2012.12.003

10. Bonthius DJ, Solodkin A, Van Hoesen GW. Pathology of the insular cortex in Alzheimer disease depends on cortical architecture. J Neuropathol Exp Neurol. 2005;64(10):910-922. doi:10.1097/01.jnen.0000182983.87106.d1

11. Borg C, Bedoin N, Peyron R, Bogey S, Laurent B, Thomas-Antérion C. Impaired emotional processing in a patient with a left posterior insula-SII lesion. Neurocase. 2013;19:592–603.

12. Boucher O, Turgeon C, Champoux S, et al. Hyperacusis following unilateral damage to the insular cortex: a three-case report. Brain Res. 2015;1606:102–112.

13. Brockhaus H. Die Cyto-und Myeloarchitektonik des Cortex claustralis und des Claustrum beim Menschen //J Psychol Neurol. – 1940. – Т. 49. – №. 4-6. – С. 249-348.

14. Brodmann, K., 1909. Vergleichende Lokalisationslehre der Großhirnrinde. Leipz. Barth 343

15. Butti C, Hof PR. The insular cortex: a comparative perspective. Brain Struct Funct. 2010;214(5-6):477-493. doi:10.1007/s00429-010-0264-y

16. Cai W, Chen T, Ryali S, Kochalka J, Li CS, Menon V. Causal Interactions Within a Frontal-Cingulate-Parietal Network During Cognitive Control: Convergent Evidence from a Multisite-Multitask Investigation. Cereb Cortex. 2016;26(5):2140–2153.

17. Calder AJ, Keane J, Manes F, Antoun N, Young AW. Impaired recognition and experience of disgust following brain injury. Nat Neurosci. 2000;3:1077–1078.

18. Cauda F, D'Agata F, Sacco K, Duca S, Geminiani G, Vercelli A. Functional connectivity of the insula in the resting brain. Neuroimage. 2011;55(1):8-23. doi:10.1016/j.neuroimage.2010.11.049

19. Christoforidis GA, Mohammad Y, Kehagias D, et al. Angiographic assessment of pial collaterals as a prognostic indicator following intra-arterial thrombolysis for acute ischemic stroke. AJNR Am J Neuroradiol 2005;26:1789–97

20. Craig A.D. An interoceptive neuroanatomical perspective on feelings, energy, and effort. The Behavioral and brain sciences. 2013;36:685-686; discussion 707-626.

21. Craig AD. How do you feel — now? The anterior insula and human awareness. Nat Rev Neurosci. 2009;10:59–70.

22. Cunha-Cabral D, Silva SM, Alves H, Vaz RP, Pereira PA, Andrade JP. Neurosurgical anatomy of the insular cortex. Clin Neurol Neurosurg. 2019;186:105530. doi:10.1016/j.clineuro.2019.105530

23. Cunningham DJ. Development of the Gyri and Sulci on the Surface of the Island of Reil of the Human Brain. J Anat Physiol. 1891;25(Pt 3):338-348.

24. Demirtaş OK, Güngör A, Çeltikçi P, et al. Microsurgical anatomy and insular connectivity of the cerebral opercula. J Neurosurg. 2022;137(5):1509-1523. Published 2022 Mar 18. doi:10.3171/2021.12.JNS212297

25. Dennis EL, Jahanshad N, McMahon KL, et al. Development of insula connectivity between ages 12 and 30 revealed by high angular resolution diffusion imaging. Hum Brain Mapp. 2014;35(4):1790-1800. doi:10.1002/hbm.22292

26. Di Stefano V, De Angelis MV, Montemitro C, et al. Clinical presentation of strokes confined to the insula: a systematic review of literature [published correction appears in Neurol Sci. 2023 Feb;44(2):785. doi: 10.1007/s10072-022-06418-9]. Neurol Sci. 2021;42(5):1697-1704. doi:10.1007/s10072-021-05109-1

27. Dionisio S, Mayoglou L, Cho SM, et al. Connectivity of the human insula: A cortico-cortical evoked potential (CCEP) study. Cortex. 2019;120:419-442. doi:10.1016/j.cortex.2019.05.019

28. Dronkers NF. A new brain region for coordinating speech articulation. Nature. 1996;384:159–61.

29. Duffau H, Capelle L, Lopes M, Faillot T, Sichez JP, Fohanno D. The insular lobe: physiopathological and surgical considerations. Neurosurgery. 2000;47:801-810; discussion 810-801.

30. Evrard HC. The Organization of the Primate Insular Cortex. Front Neuroanat. 2019;13:43. Published 2019 May 8. doi:10.3389/fnana.2019.00043

31. Evrard HC, Logothetis NK, Craig AD. Modular architectonic organization of the insula in the macaque monkey. J Comp Neurol. 2014;522(1):64-97. doi:10.1002/cne.23436

32. Fajardo C, Escobar MI, Buriticá E, et al. Von Economo neurons are present in the dorsolateral (dysgranular) prefrontal cortex of humans. Neurosci Lett. 2008;435(3):215-218. doi:10.1016/j.neulet.2008.02.048

33. Fan Y, Duncan NW, de Greck M, Northoff G. Is there a core neural network in empathy? An fMRI based quantitative meta-analysis. Neurosci Biobehav Rev. 2011;35:903–911.

34. Gallay MN, Jeanmonod D, Liu J, Morel A. Human pallidothalamic and cerebellothalamic tracts: anatomical basis for functional stereotactic neurosurgery. Brain Struct Funct. 2008;212(6):443-463. doi:10.1007/s00429-007-0170-0

35. Garcia-Larrea L, Mauguie`re F. Pain syndroms and the parietal lobe. In: Vallar G, Coslett HB, editors. Handbook of Clinical Neurology, The Parietal Lobe, Vol. 151. 2018. p. 207–23 [3rd series].

36. Grodzinsky Y, Deschamps I, Pieperhoff P, et al. Logical negation mapped onto the brain. Brain Struct Funct. 2020;225(1):19-31. doi:10.1007/s00429-019-01975-w

37. Guenot M, Isnard J, Sindou M. Surgical anatomy of the insula. Adv Tech Stand Neurosurg. 2004;29:265-288. doi:10.1007/978-3-7091-0558-0_7

38. Harlé KM, Chang LJ, van ‘t Wout M, Sanfey AG. The neural mechanisms of affect infusion in social economic decision-making: a mediating role of the anterior insula. Neuroimage. 2012;61:32–40.

39. James W. Physical basis of emotion. Psychol Rev. 1894;1:516–529. reprinted in Psychol Rev. 1994; 101: 205–210.

40. Kalani MY, Kalani MA, Gwinn R, Keogh B, Tse VC. Embryological development of the human insula and its implications for the spread and resection of insular gliomas. Neurosurg Focus. 2009;27(2):E2. doi:10.3171/2009.5.FOCUS0997

41. Karnath HO, Baier B. Right insula for our sense of limb ownership and self-awareness of actions. Brain Struct Funct. 2010;214(5-6):411-417. doi:10.1007/s00429-010-0250-4

42. Klabunde M, Weems CF, Raman M, Carrion VG. The moderating effects of sex on insula subdivision structure in youth with posttraumatic stress symptoms. Depress Anxiety. 2017;34(1):51-58. doi:10.1002/da.22577

43. Kurth F., Zilles K., Fox P.T., Laird A.R., Eickhoff S.B. A link between the systems: functional differentiation and integration within the human insula revealed by meta-analysis. Brain Struct Funct. 2010; 214(5-6): 519-534. doi:10.1007/s00429-010-0255-z

44. Lamm C, Singer T. The role of anterior insular cortex in social emotions. Brain Struct Funct. 2010;214:579–591.

45. Lange CG. The mechanism of emotions. In: Rand B, editor. The Classical Psychologist. Boston: Houghton Mifflin; 1885. pp. 672–685.

46. Markett S, Heeren G, Montag C, Weber B, Reuter M. Loss aversion is associated with bilateral insula volume. A voxel based morphometry study. Neurosci Lett. 619:172–176.

47. Mazzola L, Mauguière F, Isnard J. Functional mapping of the human insula: Data from electrical stimulations. Rev Neurol (Paris). 2019;175(3):150-156. doi:10.1016/j.neurol.2018.12.003

48. Menon V, Gallardo G, Pinsk MA, et al. Microstructural organization of human insula is linked to its macrofunctional circuitry and predicts cognitive control. Elife. 2020;9:e53470. Published 2020 Jun 4. doi:10.7554/eLife.53470

49. Mesulam, M.M., Mufson, E.J., Peters, A., Jones, E.G., 1985. The insula of reil in man and monkey. In: Association and Auditory Cortices. Springer US, Boston, MA, pp. 179–226. doi: 10.1007/978-1-4757-9619-3_5 .

50. Morel A., Gallay M.N., Baechler A., Wyss M., Gallay D.S. The human insula: Architectonic organization and postmortem MRI. registration. Neuroscience. 2013; 236: 117-135. doi:10.1016/j.neuroscience.2012.12.076

51. Mutschler I, Wieckhorst B, Kowalevski S, et al. Functional organization of the human anterior insular cortex [published correction appears in Neurosci Lett. 2009 Oct 2;463(2):166]. Neurosci Lett. 2009;457(2):66-70. doi:10.1016/j.neulet.2009.03.101

52. Nieuwenhuys R. The insular cortex: a review. Prog Brain Res. 2012;195:123-163. doi:10.1016/B978-0444-53860-4.00007-6

53. Nieuwenhuys R. The myeloarchitectonic studies on the human cerebral cortex of the Vogt-Vogt school, and their significance for the interpretation of functional neuroimaging data. Brain Struct Funct. 2013;218(2):303-352. doi:10.1007/s00429-012-0460-z

54. Payabvash S, Souza LCS, Wang Y, et al. Regional ischemic vulnerability of the brain to hypoperfusion: the need for location specific computed tomography perfusion thresholds in acute stroke patients. Stroke 2011;42:1255–60.

55. Quabs J, Caspers S, Schöne C, et al. Cytoarchitecture, probability maps and segregation of the human insula. Neuroimage. 2022;260:119453. doi:10.1016/j.neuroimage.2022.119453

56. Raghu ALB, Parker T, van Wyk A, Green AL. Insula stroke: the weird and the worrisome. Postgrad Med J. 2019;95(1127):497-504. doi:10.1136/postgradmedj-2019-136732

57. Rose, M., 1928. Die inselrinde des menschen und der tiere. J. Psychol. Neurol. 37, 467–624

58. Royer J, Paquola C, Larivière S, et al. Myeloarchitecture gradients in the human insula: Histological underpinnings and association to intrinsic functional connectivity. Neuroimage. 2020;216:116859. doi:10.1016/j.neuroimage.2020.116859

59. Shura RD, Hurley RA, Taber KH. Insular cortex: structural and functional neuroanatomy. J Neuropsychiatry Clin Neurosci. 2014;26(4):276-282. doi:10.1176/appi.neuropsych.260401

60. Singer T, Critchley HD, Preuschoff K. A common role of insula in feelings, empathy and uncertainty. Trends Cogn Sci. 2009;13:334–340.

61. Spreen O, Benton AL, Fincham RW. Auditory agnosia without aphasia. Arch Neurol. 1965;13:84–92

62. Sridharan D, Levitin DJ, Menon V. A critical role for the right fronto-insular cortex in switching between central-executive and default-mode networks. Proc Natl Acad Sci U S A. 2008;105(34):12569–12574.

63. Stimpson CD, Tetreault NA, Allman JM, et al: Biochemical specificity of von Economo neurons in hominoids. Am J Hum Biol 2011; 23:22–28

64. Tanriover N, Rhoton ALJr, Kawashima M, Ulm AJ, Yasuda A. Microsurgical anatomy of the insula and the sylvian fissure. Journal of neurosurgery. 2004;100:891-922

65. Tayah T, Savard M, Desbiens R, Nguyen DK. Ictal bradycardia and asystole in an adult with a focal left insular lesion. Clin Neurol Neurosurg. 2013;115:1885–1887.

66. Türe U, Yaşargil DC, Al-Mefty O, Yaşargil MG. Topographic anatomy of the insular region. J Neurosurg. 1999;90(4):720-733. doi:10.3171/jns.1999.90.4.0720

67. Uddin LQ, Nomi JS, Hébert-Seropian B, Ghaziri J, Boucher O. Structure and Function of the Human Insula. J Clin Neurophysiol. 2017;34(4):300-306. doi:10.1097/WNP.0000000000000377

68. Varnavas GG, Grand W. The insular cortex: morphological and vascular anatomic characteristics. Neurosurgery.1999;44:127-136; discussion 136-128.

69. Wager TD, Barrett LF. From affect to control: Functional specialization of the insula in motivation and regulation. 2017. doi:10.1101/102368.

70. Woolnough O, Forseth KJ, Rollo PS, Tandon N. Uncovering the functional anatomy of the human insula during speech. Elife. 2019;8:e53086. Published 2019 Dec 19. doi:10.7554/eLife.53086

71. Zilles K, Amunts K. Centenary of Brodmann's map--conception and fate. Nat Rev Neurosci. 2010;11(2):139-145. doi:10.1038/nrn2776