Морфофункциональная характеристика матки грызунов: морфогенез, структура, циклические изменения, воздействие различных негативных факторов среды обитания

Обзор посвящен обобщению сведений о морфофункциональной характеристике матки грызунов. У всех живородящих позвоночных развитие эмбрионов происходит в специально предназначенном для этого органе – матке. Матка млекопитающих является первично парным органом, развивающимся из яйцеводов. С усложнением уровня организации млекопитающих (у всех плацентарных) отмечается тенденция срастания двух маток (частичное, например, у большинства грызунов). К настоящему времени достаточно изученной у представителей отряда грызунов является морфофункциональная характеристика матки лабораторных животных. Что же касается сведений о структурных характеристиках матки большинства грызунов из естественных экосистем, то данные по этому вопросу фрагментарны, относятся преимущественно к синантропным видам. У всех грызунов стенка матки устроена по общему плану организации, свойственному млекопитающим и состоит из трех оболочек – слизистой (эндометрия), мышечной (миометрия) и серозной (периметрия). Слизистая оболочка матки выстлана однослойным мерцательным эпителием. В ходе циклических изменений в слизистой оболочке матки и влагалище грызунов наблюдается комплекс перестроек. Так, покровный эпителий слизистой оболочки матки в периоды физиологической активности представлен высокими цилиндрическими клетками, ядра клеток расположены в два – три ряда, а в периоды физиологического покоя высота эпителия снижается. Ведущую роль в регуляции функциональных отправлений матки принадлежит женским половым гормонам, секреция которых в свою очередь зависит от гипофизарных и гипоталамических гормонов. Представлены сведения о негативном влиянии различных органических веществ, соединений металлов, физических факторов, в том числе электромагнитных воздействий, на структурные компоненты стенки матки (покровный и железистый эпителий, гладкие миоциты мышечной оболочки, клеточные элементы соединительной ткани).

1. Алекперов С.И., Суетов А.А., Лаврененок Л.В., Ефремов В.И., Кимстач А.Н. Влияние переменного магнитного поля крайне низкой частоты на репродуктивную систему самок крыс при облучении в периоды эмбрионального и постнатального развития. Проблемы репродукции. 2018;24(5):11–9 doi: 10.17116/repro20182405111

2. Большаков В.Н., Васильев А.Г., Васильева И.А., Городилова Ю.В., Колчева Н.Е., Любашевский Н.М., и др. Техногенная морфологическая изменчивость малой лесной мыши (Sylvaemus uralensis Pall.) на Урале. Экология. 2012;6:437–3 doi:10.1134/S1067413612060033

3. Гордон Д.С., Гунин А.Г. Локализация гистамина в структурах матки. Архив анатомии. 1988;95(12):66–8

4. Григорьева Ю.В., Суворова Г.Н., Бовтунова С.С. Видовые особенности миоцитов шейки матки некоторых плацентарных млекопитающих. Морфология. 2018;153(3):83–3а

5. Григорьева Ю.В., Суворова Г.Н., Юхимец С.Н. Анатомо-гистологические аспекты строения матки у белой крысы. Морфология. 2019;155(1):29–34

6. Григорьева Ю.В., Чемидронов С.Н., Суворова Г.Н. Ключевые моменты организации миометрия шейки матки лабораторной крысы. Вопросы морфологии XXI века. 2018;118–21

7. Григорьева Ю.В., Ямщиков Н.В., Чемидронов С.Н., Ваньков В.А., Качаев О.Ю. Морфология стенки тела и шейки матки крысы и кролика. Актуальные вопросы ветеринарной биологии. 2014;4:37–41

8. Дзержинский Ф.Я., Васильев Б.Д., Малахов В.В. Зоология позвоночных. М.: Издательский центр «Академия»; 2013

9. Дуденкова Н.А., Шубина О.С. Влияние свинца на репродуктивную систему организма. Саранск: Мордовский гос. пед. ин-т; 2015

10. Карлсон Б. Развитие мочеполовой системы. В кн.: Карлсон Б. Основы эмбриологии по Пэттену. В двух томах. Т. 2. М.: Изд-во «Мир». 1983

11. Лукьянова Л.Е., Лукьянов О.А. Экологически дестабилизированная среда: влияние на население мелких млекопитающих. Экология. 2004; № № 3: 210 –217 doi: 10.1023/B:RUSE.0000025969.98937.e5

12. Млекопитающие (Большой энциклопедический словарь). Научн. ред. И.Я. Павлинов. М.: Издательство АСТ; 1999

13. Мухачёва С.В. Многолетняя динамика концентрации тяжёлых металлов в корме и организме рыжей полёвки (Myodes glareolus) в период снижения выбросов медеплавильного завода. Экология. 2017;6:461–1 doi: 10.7868/S0367059717060087

14. Никитин А.И. Факторы среды и репродуктивная система человека. Морфология. 1998;114(6):7–16

15. Никитин А.И. Вредные факторы среды и репродуктивная система человека (ответственность перед будущими поколениями). Спб.: ЭЛБИ-СПб; 2005

16. Никитин А.И., Сергеев О.В., Суворов А.Н. Влияние вредных факторов среды на репродуктивную, эндокринную системы и эпигеном. М.: «Акварель»; 2016

17. Ноздрачёв А.Д., Поляков Е.Л. Анатомия крысы (Лабораторные животные). Под ред. А.Д. Ноздрачёва. СПб.: Лань; 2001

18. Пайлодзе М.В., Саникидзе Т.В. Окислительный метаболизм гладкой мышечной ткани матки в норме и при опухолевом росте (клинико-экспериментальное исследование). Морфология. 2005;127(3):55–8

19. Суворова Г.Н., Григорьева Ю.В., Шурыгина О.В. Особенности репаративного миогенеза в шейке матки при растяжении цервикального канала у крыс. Морфология. 2017;151(3):108

20. Черток А.Г., Немков Ю.К., Недобыльская Ю.П., Черток В.М. Гистохимическая характеристика капилляров эндометрия млекопитающих. Морфология. 1996;110(5):64–7

21. Черток В.М., Храмова И.А., Коцюба А.Е. Динамика организации микроциркуляторного русла и тучных клеток матки крыс в разное время суток. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2020;169(5):644–7 doi: 10.1007/s10517-020-04961-z

22. Чигринец С.В., Брюхин Г.В. Эндокринные дизрапторы и бесплодие. Челябинск: Издат. Центр «Титул»; 2020

23. Шевлюк Н.Н., Блинова Е.В., Боков Д.А., Дёмина Л.Л., Елина Е.Е., Мешкова О.А., Рыскулов М.Ф. Сравнительная морфофункциональная характеристика органов репродуктивной системы мелких млекопитающих в условиях антропогенной трансформации степных экосистем. Морфология. 2013;144(5):40–5

24. Шевлюк Н.Н., Елина Е.Е. Биология размножения обыкновенной слепушонки Ellobius talpinus. Оренбург: Изд-во ОГПУ; 2008

25. Шевлюк Н.Н., Мамырбаев А.А., Умбетов Т.Ж. Морфофункциональная характеристика репродуктивной системы позвоночных в условиях воздействия на их среду обитания соединений тяжёлых металлов. Экологоморфологические аспект. Морфология. 2018;154(4):90–9

26. Шевлюк Н.Н., Руди В.Н., Стадников А.А. Биология размножения наземных грызунов из семейства беличьих. Екатеринбург: УрО РАН; 1999

27. Ahsan N, Ullah H, Ullah W, Jahan S. Comparative effects of Bisphenol S and Bisphenol A on the development of female reproductive system in rats; a neonatal exposure study. Chemosphere. 2018 Apr;197(4):336–43.

28. Alchalabi ASH, Rahim H, Aklilu E, Al-Sultan II, Aziz AR, Malek MF, et al. Histopathological changes associated with oxidative stress induced by electromagnetic waves in rats’ ovarian and uterine tissues. Asian Pacific Journal of Reproduction. 2016 Jul;5(4):301–10. Doi: 10.1016/j.apjr.2016.06.008

29. Alotaibi M. Hypoxic preconditioning ameliorates endometrial and myometrial damage and improves uterine function following prolonged hypoxia in nonpregnant rats. General physiology and biophysics. 2019;38(06):497–503. doi: 10.4149/gpb_2019031

30. Do Amaral VC, Simões MDJ, Marcondes RR, Matozinho Cubas JJ, Chada Baracat E, Soares JM. Histomorphometric analysis of the effects of creatine on rat myometrium. Gynecological Endocrinology. 2012 Feb 6;28(8):587–9. doi: 10.3109/09513590.2011.650748

31. Aydin M, Cevik A, Kandemir F, Yuksel M, Apaydin A. Evaluation of hormonal change, biochemical parameters, and histopathological status of uterus in rats exposed to 50-Hz electromagnetic field. Toxicology and Industrial Health. 2009 Apr;25(3):153–8. Doi: 10.1177/0748233709102717

32. Bagheripuor F, Ghanbari M, Piryaei A, Ghasemi A. Effects of fetal hypothyroidism on uterine smooth muscle contraction and structure of offspring rats. Experimental Physiology. 2018 Mar 26;103(5):683–92. doi: 10.1113/ep086564

33. Bitencourt G, Fortunato ED, Panis C, Amorim EMP, Arruda Amorim JP. Maternal exposure to triclosan causes fetal development restriction, deregulation of the oestrous cycle, and alters uterine tissue in rat offspring. Environmental Toxicology. 2019 Jun 25;34(10):1105–13. doi: 10.1002/tox.22812

34. Brandon JM, Evans JE. Observations on uterine mast cells during early pregnancy in the vole,Microtus agrestis. The Anatomical Record. 1984 Apr;208(4):515–20. Doi: 10.1002/ar.1092080407

35. Brauer MM. Plasticity in uterine innervation: State of the Art. Current Protein & Peptide Science. 2017;18(2):108–19. doi: 10.2174/1389203717666160322145411

36. Brody JR, Cunha GR. Histologic, morphometric, and immunocytochemical analysis of myometrial development in rats and mice: I. Normal development. American Journal of Anatomy. 1989 Sep;186(1):1–20. doi: 10.1002/aja.1001860102

37. Brody JR, Cunha GR. Histologic, morphometric, and immunocytochemical analysis of myometrial development in rats and mice: II. Effects of DES on development. American Journal of Anatomy. 1989 Sep;186(1):21–42. Doi: 10.1002/aja.1001860103

38. Buck Louis GM. Persistent environmental pollutants and couple fecundity: an overview. Reproduction. 2014 Apr;147(4):R97–104. Doi: 10.1530/rep-13-0472

39. Cooke PS, Spencer TE, Bartol FF, Hayashi K. Uterine glands: development, function and experimental model systems. Molecular Human Reproduction. 2013 Apr 25;19(9):547–58. doi: 10.1093/molehr/gat031

40. Cora MC, Kooistra L, Travlos G. Vaginal cytology of the laboratory rat and mouse: Review and criteria for the staqing of the estrous cycle using stained vaginal smears. Toxicologic Pathology. 2015 Mar 3;43(6):776–93. doi: 10.1177/0192623315570339

41. Ding J, Liu B, Han P, Cong Y, Wu D, Miao J, et al. Trichostatin A inhibits uterine histomorphology alterations induced by cigarette smoke exposure in mice. Life Sciences. 2019 Jul;228:112–20. Doi: 10.1016/j.lfs.2019.04.069

42. Fan H, Jiang L, Lee Y-L, Wong CKC, Ng EHY, Yeung WSB, et al. Bisphenol compounds regulate decidualized stromal cells in modulating trophoblastic spheroid outgrowth and invasion in vitro†. Biology of Reproduction. 2019 Nov 19;102(3):693–704. doi: 10.1093/biolre/ioz212

43. Ferreira CS, Carvalho KC, Maganhin CC, Paiotti APR, Oshima CTF, Simões MJ, et al. Does melatonin influence the apoptosis in rat uterus of animals exposed to continuous light? Apoptosis. 2015 Nov 5;21(2):155–62. Grande SW, Andrade AJM, Talsness CE, Grote K, Golombiewski A, Sterner-Kock A, et al. A dose response study following in utero and lactational exposureto (diethylhexyl) phthalate (DEHP): reproductive effects on adult female offspring rats. Toxicology. 2007;229(1–2):114–22. doi: 10.1016/j.tox.2006.10.005

44. Gray CA, Bartol FF, Tarleton BJ, Wiley AA, Johnson GA, Bazer FW, et al. Developmental Biology of Uterine Glands. Biology of Reproduction. 2001 Nov 1;65(5):1311–23. doi: 10.1095/biolreprod65.5.1311

45. Gye MC, Park CJ. Effect of electromagnetic field exposure on the reproductive system. Clinical and Experimental Reproductive Medicine. 2012;39(1):1–9. doi: 10.5653/cerm.2012.39.1.1

46. Hampl R, Kubátová J, Stárka L. Steroids and endocrine disruptors—History, recent state of art and open questions. The Journal of Steroid Biochemistry and Molecular Biology. 2016 Jan;155:217–23. doi: 10.1016/j.jsbmb.2014.04.013

47. Iwai M, Hamatani T, Nakamura A, Kawano N, Kanai S, Kang W, et al. Membrane protein CD9 is repositioned and released to enhance uterine function. Laboratory Investigation. 2018 Nov 6;99(2):200–9. doi: 10.1038/s41374-018-0145-1

48. Korach KS, Lamb JC. Estrogen action in the mouse uterus: differential nuclear localization of estradiol in uterine cell types. Endocrinology. 1981 May;108(5):1989–91. doi: 10.1210/endo-108-5-1989

49. Kuang H, Zhang W, Yang L, Aguilar ZP, Xu H. Reproductive organ dysfunction and gene expression after orally administration of ZnO nanoparticles in murine. Environmental Toxicology. 2020 Nov 25;36(4):550–61.

50. Kyathanahalli C, Marks J, Nye K, Lao B, Albrecht ED, Aberdeen GW, et al. Cross-Species Withdrawal of MCL1 Facilitates Postpartum Uterine Involution in Both the Mouse and Baboon. Endocrinology. 2013 Dec 1;154(12):4873–84. doi: 10.1210/en.2013-1325

51. Li Q, Wang J, Armant DR, Bagchi MK, Bagchi IC. Calcitonin Down-regulates E-cadherin Expression in Rodent Uterine Epithelium during Implantation. Journal of Biological Chemistry. 2002 Sep 16;277(48):46447–55. doi: 10.1074/jbc.m203555200

52. Li R, Wu S-P, Zhou L, Nicol B, Lydon JP, Yao HHC, et al. Increased FOXL2 expression alters uterine structures and functions†. Biology of Reproduction. 2020 Aug 25;103(5):951–65. doi: 10.1093/biolre/ioaa143

53. Lopez EW, Vue Z, Broaddus RR, Behringer RR, Gladden AB. The ERM family member Merlin is required for endometrial gland morphogenesis. Developmental Biology. 2018 Oct;442(2):301–14. doi: 10.1016/j.ydbio.2018.08.006

54. McLaren JF. Infertility Evaluation. Obstetrics and Gynecology Clinics of North America. 2012 Dec;39(4):453–63. doi: 10.1016/j.ogc.2012.09.001

55. Mehta FF, Son J, Hewitt SC, Jang E, Lydon JP, Korach KS, et al. Distinct functions and regulation of epithelial progesterone receptor in the mouse cervix, vagina, and uterus. Oncotarget. 2016 Mar 17;7(14):17455–67. doi: 10.18632/oncotarget.8159

56. Mendoza-Rodríguez CA, Merchant-Larios H, Segura-Valdez M de L, Moreno-Mendoza N, Cruz ME, Arteaga-López P, et al. Expression ofp53in luminal and glandular epithelium during the growth and regression of rat uterus during the estrous cycle. Molecular Reproduction and Development. 2002 Feb 21;61(4):445–52. doi: 10.1002/mrd.10114

57. Miska-Schramm A, Kruczek M, Kapusta J. Effectof copper exposure on reproductive ability in the bank vole (Myodes glareolus). Ecotoxicology. 2014 Aug 7;23(8):1546–54. doi: 10.1007/s10646-014-1295-6

58. Miska-Schramm A, Kapusta J, Kruczek M. The Effect of Aluminum Exposure on Reproductive Ability in the Bank Vole (Myodes glareolus). Biological Trace Element Research. 2016 Sep 29;177(1):97–106. doi: 10.1007/s12011-016-0848-3

59. Muhammad SI, Ismail M, Mahmud RB, Salisu AM, Zakaria ZA. Germinated brown rice and its bioactives modulate the activity of uterine cells in oophorectomised rats as evidenced by gross cytohistological and immunohistochemical changes. BMC Complementary and Alternative Medicine. 2013 Jul 30;13(1):198. doi: 10.1186/1472-6882-13-198

60. Mustafa FE-ZA, Elhanbaly R. Distribution of estrogen receptor in the rabbit cervix during pregnancy with special reference to stromal elements: an immunohistochemical study. Scientific Reports. 2020 Aug 12;10(1):13655. doi: 10.1038/s41598-020-70323-4

61. Negro-Vilar A. Stress and Other Environmental Factors Affecting Fertility in Men and Women: Overview. Environmental Health Perspectives. 1993 Jul;101(2):59–64. doi: 10.2307/3431377

62. Noël A, Hansen S, Zaman A, Perveen Z, Pinkston R, Hossain E, et al. In utero exposures to electronic-cigarette aerosols impair the Wnt signaling during mouse lung development. American Journal of Physiology-Lung Cellular and Molecular Physiology. 2020 Apr 1;318(4):L705–22. doi: 10.1152/ajplung.00408.2019

63. Pourlis AF. Reproductive and developmental effects of EMF in vertebrate animal models. Pathophysiology. 2009 Aug;16(2-3):179–89. Doi: 10.1016/j.pathophys.2009.01.010

64. Rzymski P, Tomczyk K, Rzymski P, Poniedziałek B, Opala T, Wilczak M. Impact of heavy metals on the female reproductive system. Annals of Agricultural and Environmental Medicine [Internet]. 2015 May 11;22(2):259–64. doi: 10.5604/12321966.1152077

65. Somasundaram D, Manokaran K, Selvanesan B, Bhaskaran R. Impact of di-(2-ethylhexyl) phthalate on the uterus of adult Wistar rats. Human & Experimental Toxicology. 2016 Jul 29;36(6):565–72. doi: 10.1177/0960327116657601

66. Sato T, Fukazawa Y, Kojima H, Enari M, Iguchi T, Ohta Y. Apoptosis cell death during the estrous cycle in the rat uterus and vagina. J. Morphology. 2020;281(7):710–24.

67. Singh J, Ambreescha K. Heavy metal: its accumulation in human body and effect on human reproductive system. Ann. Cur.Res. 2016; Vol. 1. №1: 4 – 11.

68. Staneva L, Rosenbauer KA. Licht- und Elektronen mikroskopische Untersuchungen am Endometrium der Ratte. 1. Veranderungen des Endometriumepithels wahrend des Zyklus. Labor - Medizin (Git-Verlag Giebeler) 7(3): 211–21.

69. Tête N, Durfort M, Rieffel D, Scheifler R, Sánchez-Chardi A. Histopathology related to cadmium and lead bioaccumulation in chronically exposed wood mice, Apodemus sylvaticus, around a former smelter. Science of The Total Environment. 2014 May;481:167–77. Doi: 10.1016/j.scitotenv.2014.02.029

70. Thompson J, Bannigan J. Cadmium: Toxic effects on the reproductive system and the embryo. Reproductive Toxicology. 2008 Apr;25(3):304–15. doi: 10.1016/j.reprotox.2008.02.001

71. Vue Z, Behringer RR. Epithelial morphogenesis in the perinatal mouse uterus. Developmental Dynamics. 2020 Sep 3;249(11):1177–86. doi: 10.1002/dvdy.234

72. Vue Z, Gonzalez G, Stewart CA, Mehra S, Behringer RR. Volumetric imaging of the developing prepubertal mouse uterine epithelium using light sheet microscopy. Molecular Reproduction and Development. 2018 May;85(5):397–405. doi: 10.1002/mrd.22973

73. Wang H, Zhao W, Tan P, Liu J, Zhao J, Zhou B. The MMP-9/TIMP-1 System is Involved in Fluoride-Induced Reproductive Dysfunctions in Female Mice. Biological Trace Element Research. 2017 Jan 7;178(2):253–60. doi: 10.1007/s12011-016-0929-3

74. Zhang S, Sun Y, Jiang D, Chen T, Liu R, Li X, et al. Construction and Optimization of an Endometrial Injury Model in Mice by Transcervical Ethanol Perfusion. Reproductive Sciences. 2020 Sep 16;28(3):693–702. doi: 10.1007/s43032-020-00296-2