anatomyЖурнал анатомии и гистопатологииJournal of Anatomy and Histopathology2225-7357N.N. Burdenko Voronezh State Medical University10.18499/2225-7357-2023-12-4-76-88anatomy-1841Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯORIGINAL PAPERSВзаимоотношение половых и соматических клеток мужских гонад позвоночных: эволюционные, возрастные и сезонные аспекты, адаптивные и реактивные преобразованияThe Relationship of Gametes and Somatic Cells of Male Gonads of Vertebrates: Evolutionary, Age and Seasonal Aspects, Adaptive and Reactive Transformations Under the Action of Destabilizing Factorshttps://orcid.org/0000-0001-9299-0571ШевлюкН. Н.ShevlyukN. N.

Шевлюк Николай Николаевич – д-р. биол. наук, профессор, профессор кафедры гистологии, цитологии и эмбриологии

ул. Советская, 6, Оренбург, 460000

Nikolai N. Shevlyuk – Doct. Sci. (Biol.), Prof., Professor of histology, cytology and embryology department

ul. Sovetskaya, 6, Orenburg, 460000

k_histology@orgma.ruБлиноваЕ. В.BlinovaE. V.

Блинова Елена Владиславовна – канд. биол. наук, доцент кафедры гистологии, цитологии и эмбриологии

Оренбург

Elena V. Blinova – Cand. Sci. (Biol.), Associate Professor of histology, cytology and embryology department

Orenburg

k_histology@orgma.ruЕгембердиеваР. Е.EgemberdievaR. E.

Егембердиева Роза Есенбаевна – канд. мед. наук, доцент кафедры гистологии 

Актобе

Roza E. Egemberdieva – Cand. Sci. (Med.), Associate Professor of the Department of Histology

Aktobe

КомекбайЖ. Е.KomekbaiZ. E.

Комекбай Жанат Ескараевна - канд. мед. наук, доцент, руководитель кафедры гистологии

Актобе

Zhanat E. Komekbai – Cand. Sci. (Med.), Associate Professor, Head of the Department of Histology

Aktobe

РыскуловМ. Ф.RyskulovM. F.

Рыскулов Марат Фирдатович - канд. биол. наук доцент кафедры гистологии, цитологии и эмбриологии

Оренбург

Marat F. Ryskulov – Cand. Sci. (Biol.), Associate Professor of histology, cytology and embryology department

Orenburg

БоковД. А.BokovD. A.

Боков Дмитрий Александрович – ассистент кафедры гистологии, цитологии и эмбриологии

Оренбург

Dmitrii A. Bokov – assistant of histology, cytology and embryology department

Orenburg

МаксимоваА. С.MaksimovaA. S.

Максимова Анастасия Сергеевна – соискатель кафедры гистологии, цитологии и эмбриологии

Оренбург

Anastasiya S. Maksimova – researcher of histology, cytology and embryology department

Orenburg

Оренбургский государственный медицинский университетOrenburg State Medical UniversityЗападно-Казахстанский медицинский университет им. Марата ОспановаWest-Kazakhstan Marat Ospanov Medical University2023190120241247688Copyright © Шевлюк Н.Н., Блинова Е.В., Егембердиева Р.Е., Комекбай Ж.Е., Рыскулов М.Ф., Боков Д.А., Максимова А.С., 20242024Шевлюк Н.Н., Блинова Е.В., Егембердиева Р.Е., Комекбай Ж.Е., Рыскулов М.Ф., Боков Д.А., Максимова А.С.Shevlyuk N.N., Blinova E.V., Egemberdieva R.E., Komekbai Z.E., Ryskulov M.F., Bokov D.A., Maksimova A.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://anatomy.elpub.ru/jour/article/view/1841

Целью работы является сравнительный анализ морфофункциональных взаимодействий половых и соматических клеток в органах мужской репродуктивной системы позвоночных в онтогенезе, в условиях изменения репродуктивной активности и при воздействии дестабилизирующих факторов. Материал и методы. С использованием световой и электронной микроскопии, иммуногистохимии и морфометрии исследованы семенники представителей различных классов позвоночных (амфибии, рептилии, птицы и млекопитающие). Сбор материала осуществлялся в экологически благополучных экосистемах и в экосистемах с высокой антропогенной нагрузкой в Оренбургской области России и в Актюбинской области Республики Казахстан. Результаты. На материале собственных исследований половых желез, а также на основе сведений современной отечественной и зарубежной литературы показаны закономерности взаимоотношений половых клеток с соматическими клетками их микроокружения в семенниках позвоночных. Рассмотрены особенности структурной организации герминативного и эндокринного компонентов мужских гонад. Показаны особенности структурной организации интерстициальных эндокриноцитов (клеток Лейдига), установлена их высокая устойчивость к действию различных дестабилизирующих факторов по сравнению со сперматогенным эпителием. Пубертатная генерация эндокриноцитов семенников позвоночных в репродуктивном возрасте характеризуется стабильностью численности клеток и относится к клеточным популяциям стабильного типа. Показана роль и значимость структур гематотестикулярного барьера и установлены морфологические эквиваленты изменения проницаемости этого барьера, выявлено, что у исследованных животных в условиях действия негативных антропогенных факторов происходит нарушение целостности гематотестикулярного барьера в семенниках. Действие дестабилизирующих факторов приводит к снижению численности развивающихся половых клеток в просвете канальцев придатка (вплоть до полного их исчезновения у отдельных особей), что, вероятно, связано с ухудшением трофических влияний на них со стороны структур придатка семенника. Заключение. Сформированный в ходе эволюции принцип организации основных компартментов семенников – извитых семенных канальцев и интерстиция органа, вероятно, оказался эволюционно выгодным, поскольку он представлен в семенниках всех амниот – рептилий, птиц и млекопитающих. В процессе эволюционного развития в семенниках позвоночных сформировалось несколько разновидностей структурной организации извитых семенных канальцев и интерстиция. Необходимость в защите развивающихся половых клеток от воздействия иммуноцитов привела к формированию в семенниках гематотестикулярного барьера.

The aim of the study is a comparative analysis of the morphofunctional interactions of germ and somatic cells in the organs of the male reproductive system of vertebrates during ontogenesis, under conditions of changes in reproductive activity and under the influence of destabilizing factors. Material and methods. Using light and electron microscopy, immunohistochemistry and morphometry, the testes of representatives of various classes of vertebrates (amphibians, reptiles, birds and mammals) were studied. The collection of material was carried out in environmentally safe ecosystems and in ecosystems with high anthropogenic load in the Orenburg region of Russia and in the Aktobe region of the Republic of Kazakhstan. Results. Based on the material of our own studies of the gonads, as well as on the basis of information from modern domestic and foreign literature, the patterns of relationships between germ cells and somatic cells of their microenvironment in the testes of vertebrates are shown. The features of the structural organization of the germinal and endocrine components of the male gonads are considered. The features of the structural organization of intertitial endocrinocytes (Leydig cells) are shown, and their high resistance to the action of various destabilizing factors compared to spermatogenic epithelium is established. Pubertal generation of endocrinocytes in vertebrate testes during reproductive age is characterized by stability in cell numbers and belongs to cell populations of a stable type. The role and significance of the structures of the blood-testis barrier are shown and the morphological equivalents of changes in the permeability of this barrier are established; it is revealed that in the studied animals, under the influence of negative anthropogenic factors, the integrity of the blood-testis barrier in the testes is violated. The action of destabilizing factors leads to a decrease in the number of developing germ cells in the lumen of the epididymal tubules (up to their complete disappearance in individual individuals), which is probably due to the deterioration of the trophic influences on them from the structures of the epididymis. Conclusion. The principle of organization of the main compartments of the testes, the convoluted seminiferous tubules and the interstitium of the organ, formed during evolution, probably turned out to be evolutionarily advantageous, since it is represented in the testes of all amniotes - reptiles, birds and mammals. In the process of evolutionary development, several types of structural organization of convoluted seminiferous tubules and interstitium were formed in the testes of vertebrates. The need to protect developing germ cells from the effects of immunocytes, which led to the formation of a blood-testis barrier in the testes.

семенникпридаток семенникаполовые клеткисустентоцитыгематотестикулярный барьерклетки Лейдигаэволюция позвоночныхантропогенное влияниеtestisepididymisgerm cellssustentocytesblood-testis barrierLeydig cellsevolution of vertebratesanthropogenic influenceReferencesБахтюков А.А., Деркач К.В., Романова И.В., Сорокоумов В.Н., Соколова Т.В., Говди А.И., и др. Влияние низкомолекулярных аллостерических агонистов рецептора лютеинизирующего гормона на его экспрессию в семенниках самцов крыс. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 2021;57(2):124–35. doi: 10.31857/S0044452921020017Bakhtyukov AA, Derkach KV, Romanova IV, Sorokoumov VN, Sokolova TV, Govdi AI, et al. The Influence of Low-Molecular-Weight Allosteric Agonists of the Luteinizing Hormone Receptor on Its Expression and Distribution in Rat Testes. Zhurnal Evolyutsionnoi Biokhimii I Fiziologii. 2021 Jan 1;57(2):124–35 (In Russ.). doi: 10.31857/S0044452921020017Боков Д.А., Шевлюк Н.Н., Абдильданова А.М. Формирование изменчивости цитометрических параметров в различных кластерах интерстициальных эндокриноцитов семенников мышей CBAхC57BL6 при хром-бензольной интоксикации в эксперименте. Бюлл. эксперим. биол. и мед. 2014;157(1):53–6.Bokov DA, Shevlyuk NN, Abdil'danova AM. Variability Of Cytometric Parameters In Various Clusters Of Interstitial Endocrine Cells Of Testicles In Cbaxc57bl6 Mice During Experimental Chrome-Benzene Intoxication. Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 2014. Т. 157. № 1. С. 45-48. (In Russ.). doi: 10.1007/s10517-014-2488-yГабаева Н.С. К сравнительной гистологии фолликулярного эпителия семенников позвоночных. Архив анат. 1970;58(4):20–37.Gabaeva NS. K sravnitel'noi gistologii follikulyarnogo epiteliya semennikov pozvonochnykh. Arkhiv anat. 1970;58(4):20–37 (In Russ.).Голиченков В.А., Иванов Е.А., Никирясова Е.Н. Эмбриология. М.: Изд. Центр «Академия»; 2004.Golichenkov VA, Ivanov EA, Nikiryasova EN. Embriologiya. M.: Izd. Tsentr «Akademiya»; 2004 (In Russ.).Райцина С.С. Сперматогенез и структурные основы его регуляции. М.: Наука; 1985.Raitsina SS. Spermatogenez i strukturnye osnovy ego regulyatsii. Moscow: Nauka; 1985 (In Russ.).Семченко В.В., Барашкова С.А., Ноздрин В.И., Артемьев В.Н. Гистологическая техника. 3-е изд., доп. и переработ. Омск–Орёл: Омская областная типография; 2006.Semchenko VV, Barashkova SA, Nozdrin VI, Artem'ev VN. Gistologicheskaya tekhnika. 3-e izd., dop. i pererabot. Omsk–Orel: Omskaya oblastnaya tipografiya; 2006 (In Russ.).Terminologia embryologica. Международные термины по эмбриологии человека с официальным списком русских эквивалентов / Под ред. Л.Л.Колесникова, Н.Н.Шевлюка, Л.М.Ерофеевой. М.: ГЭОТАР-Медиа; 2014.Terminologia embryologica. Mezhdunarodnye terminy po embriologii cheloveka s ofitsial'nym spiskom russkikh ekvivalentov / Pod red. LL Kolesnikova, NN Shevlyuka, LM Erofeevoi. Moscow: GEOTAR-Media; 2014 (In Russ.).Шарафутдинова Л.А., Федорова А.М., Башкатов С.А., Синельников К.Н., Валиуллин В.В. Структурно-функциональная характеристика сперматогенного эпителия крыс в условиях воздействия наночастиц диоксида титана. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2018;166(8):241–5.Sharafutdinova LA, Fedorova AM, Bashkatov SA, Sinel'nikov KN, Valiullin VV. Structural and Functional Analysis of the Spermatogenic Epithelium in Rats Exposed to Titanium Dioxide Nanoparticles. Bulletin of Experimental Biology and Medicine. 2018;166(2):279–82. doi: 10.1007/s10517-018-4332-2Шевлюк Н.Н. Сравнительная гистология мужской репродуктивной системы позвоночных. Оренбург: Изд-во ОрГМУ; 2017.Shevlyuk NN. Sravnitel'naya gistologiya muzhskoi reproduktivnoi sistemy pozvonochnykh. Orenburg: Izd-vo OrGMU; 2017 (In Russ.).Aire TA. Anatomy of the testis and male reproductive tract. In: Jamieson B.G.M. Ed. Reproductive biology and phylogeny of birds. Enfield N.H.: Science Publishers; 2007.Aire TA. Anatomy of the testis and male reproductive tract. In: Jamieson B.G.M. Ed. Reproductive biology and phylogeny of birds. Enfield N.H.: Science Publishers; 2007.Casarini L, Santi D, Brigante G, Simoni M. Two Hormones for One Receptor: Evolution, Biochemistry, Actions, and Pathophysiology of LH and hCG. Endocrine Reviews. 2018 Oct 1;39(5):549–92. doi: 10.1210/er.2018-00065Casarini L, Santi D, Brigante G, Simoni M. Two Hormones for One Receptor: Evolution, Biochemistry, Actions, and Pathophysiology of LH and hCG. Endocrine Reviews. 2018 Oct 1;39(5):549–92. doi: 10.1210/er.2018-00065Cheng CY, Mruk DD. The biology of spermatogenesis: the past, present and future. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2010 May 27;365(1546):1459– 63. doi: 10.1098/rstb.2010.0024Cheng CY, Mruk DD. The biology of spermatogenesis: the past, present and future. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2010 May 27;365(1546):1459– 63. doi: 10.1098/rstb.2010.0024De Pascali F, Reiter E. β-arrestins and biased signaling in gonadotropin receptors. Minerva Ginecologica. 2018 Oct;70(5):525–38. doi: 10.23736/s0026-4784.18.04272-7De Pascali F, Reiter E. β-arrestins and biased signaling in gonadotropin receptors. Minerva Ginecologica. 2018 Oct;70(5):525–38. doi: 10.23736/s0026-4784.18.04272-7Derkach KV, Legkodukh AS, Dar’in DV, Shpakov AO. The stimulating effect of thienopyrimidines, the structural analogs of org 43553, on the activity of adenylyl cyclase in the testes and on the testosterone production in male rats. PubMed. 2016 Jan 1;58(8):602–9.Derkach KV, Legkodukh AS, Dar’in DV, Shpakov AO. The stimulating effect of thienopyrimidines, the structural analogs of org 43553, on the activity of adenylyl cyclase in the testes and on the testosterone production in male rats. PubMed. 2016 Jan 1;58(8):602–9.Egea-Serrano A, Relyea RA, Tejedo M, Torralva M. Understanding of the impact of chemicals on amphibians: a meta-analytic review. Ecology and Evolution [Internet]. 2012 Jun 8;2(7):1382–97. doi: 10.1002/ece3.249Egea-Serrano A, Relyea RA, Tejedo M, Torralva M. Understanding of the impact of chemicals on amphibians: a meta-analytic review. Ecology and Evolution [Internet]. 2012 Jun 8;2(7):1382–97. doi: 10.1002/ece3.249Ehmcke J, Wistuba J, Schlatt S. Spermatogonial stem cells: questions, models and perspectives. Human Reproduction Update. 2006 Jan 30;12(3):275–82. doi: 10.1093/humupd/dmk001Ehmcke J, Wistuba J, Schlatt S. Spermatogonial stem cells: questions, models and perspectives. Human Reproduction Update. 2006 Jan 30;12(3):275–82. doi: 10.1093/humupd/dmk001Faivovich J, Haddad CFB, Garcia PCA, Frost DR, Campbell JA, Wheeler WC. Systematic review of the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin of the American Museum of Natural History. 2005;294(1):1–240. doi: 10.1206/0003- 0090(2005)294[0001:srotff]2.0.co;2Faivovich J, Haddad CFB, Garcia PCA, Frost DR, Campbell JA, Wheeler WC. Systematic review of the frog family Hylidae, with special reference to Hylinae: phylogenetic analysis and taxonomic revision. Bulletin of the American Museum of Natural History. 2005;294(1):1–240. doi: 10.1206/0003- 0090(2005)294[0001:srotff]2.0.co;2Gilbert SF. Developmental biology. Sunderland: Sinauer Ass. Inc.; 2006. 19. Gribbins K. Reptilian spermatogenesis: A histological and ultrastructural perspective. Spermatogenesis. 2011 Jul;1(3):250–69Gilbert SF. Developmental biology. Sunderland: Sinauer Ass. Inc.; 2006. 19. Gribbins K. Reptilian spermatogenesis: A histological and ultrastructural perspective. Spermatogenesis. 2011 Jul;1(3):250–69Gribbins KM, Gist DH. The cytological evaluation of the germinal epithelium and the germ cell cycle in an introduced population of European Wall Lizard, Podarics muralis. J Morphol. 2003;256:296–306.Gribbins KM, Gist DH. The cytological evaluation of the germinal epithelium and the germ cell cycle in an introduced population of European Wall Lizard, Podarics muralis. J Morphol. 2003;256:296–306.Jacobson ER. Infectious diseases and pathology of reptiles : color atlas and text. Boca Raton, Fl: Crc/Taylor & Francis; 2007.Jacobson ER. Infectious diseases and pathology of reptiles : color atlas and text. Boca Raton, Fl: Crc/Taylor & Francis; 2007.Lancaster K, Trauth SE, Gribbins KM. Testicular histology and germ cell cytology during spermatogenesis in the Mississippi map turtle,Graptemys pseudogeographica kohnii, from Northeast Arkansas. Spermatogenesis. 2014 May 4;4(3):e992654. doi: 10.4161/21565562.2014.992654Lancaster K, Trauth SE, Gribbins KM. Testicular histology and germ cell cytology during spermatogenesis in the Mississippi map turtle,Graptemys pseudogeographica kohnii, from Northeast Arkansas. Spermatogenesis. 2014 May 4;4(3):e992654. doi: 10.4161/21565562.2014.992654Lombardi J. Comparative vertebrate reproduction. New York: Springer; 1998.Lombardi J. Comparative vertebrate reproduction. New York: Springer; 1998.Mendis-Handagama SM, Ariyaratne HB. Differentiation of the Adult Leydig Cell Population in the Postnatal Testis. Biology of Reproduction. 2001 Sep 1;65(3):660–71. doi: 10.1095/biolreprod65.3.660Mendis-Handagama SM, Ariyaratne HB. Differentiation of the Adult Leydig Cell Population in the Postnatal Testis. Biology of Reproduction. 2001 Sep 1;65(3):660–71. doi: 10.1095/biolreprod65.3.660Nataraja SG, Yu HN, Palmer SS. Discovery and Development of Small Molecule Allosteric Modulators of Glycoprotein Hormone Receptors. Frontiers in Endocrinology. 2015 Sep 14;6:142. doi: 10.3389/fendo.2015.00142Nataraja SG, Yu HN, Palmer SS. Discovery and Development of Small Molecule Allosteric Modulators of Glycoprotein Hormone Receptors. Frontiers in Endocrinology. 2015 Sep 14;6:142. doi: 10.3389/fendo.2015.00142Norris DO, Lopez KH. Hormones and reproduction of vertebrates. Reptiles. Oxford: Academic Press; 2010.Norris DO, Lopez KH. Hormones and reproduction of vertebrates. Reptiles. Oxford: Academic Press; 2010.O’Shaughnessy PJ, Morris ID, Baker PJ. Leydig cell re-generation and expression of cell signaling molecules in the germ cell-free testis. Reproduction. 2008 Jun;135(6):851–8. doi: 10.1530/rep-07-0529O’Shaughnessy PJ, Morris ID, Baker PJ. Leydig cell re-generation and expression of cell signaling molecules in the germ cell-free testis. Reproduction. 2008 Jun;135(6):851–8. doi: 10.1530/rep-07-0529Riccetti L, De Pascali F, Gilioli L, Potì F, Giva LB, Marino M, et al. Human LH and hCG stimulate differently the early signalling pathways but result in equal testosterone synthesis in mouse Leydig cells in vitro. Reproductive Biology and Endocrinology. 2017 Jan 5;15(1):2. doi: 10.1186/s12958-016-0224-3Riccetti L, De Pascali F, Gilioli L, Potì F, Giva LB, Marino M, et al. Human LH and hCG stimulate differently the early signalling pathways but result in equal testosterone synthesis in mouse Leydig cells in vitro. Reproductive Biology and Endocrinology. 2017 Jan 5;15(1):2. doi: 10.1186/s12958-016-0224-3Sanchez-Ospina AC, Rodriguez B, Ceballos CP. Histological description of the reproductive system of male and female hatchlings of the Magdalena River turtle(Podocnemis lewyana). Acta Biologica Colombiana. 2014;19(3):427–35.Sanchez-Ospina AC, Rodriguez B, Ceballos CP. Histological description of the reproductive system of male and female hatchlings of the Magdalena River turtle(Podocnemis lewyana). Acta Biologica Colombiana. 2014;19(3):427–35.Seiwald M, Patzner RA. Two types of testis structures in the teleost family Gobidae. Morphological and histochemical investigations on the testis of Zosteriisessor ophiocephalus and Gobios jozo. General and Comparative Endocrinology.Seiwald M, Patzner RA. Two types of testis structures in the teleost family Gobidae. Morphological and histochemical investigations on the testis of Zosteriisessor ophiocephalus and Gobios jozo. General and Comparative Endocrinology.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.