anatomyЖурнал анатомии и гистопатологииJournal of Anatomy and Histopathology2225-7357N.N. Burdenko Voronezh State Medical University10.18499/2225-7357-2019-8-4-66-73anatomy-1004Research ArticleОБЗОРНЫЕ СТАТЬИREVIEW ARTICLESМорфологические основы восстановления двигательной иннервации при травмах периферических нервовMorphological Foundations of Restoration of Motor Innervation in Injuries of Peripheral NervesНиштА. Ю.NishtA. Y.

Ништ Алексей Юрьевич.

ул. Лебедева, 6, Санкт-Петербург, 194044.

Aleksei Nisht.

ul. Lebedeva, 6, St. Petersburg, 194044.

nachmed82@mail.ruЧирскийВ. С.ChirskyV. S.

ул. Лебедева, 6, Санкт-Петербург, 194044.

ul. Lebedeva, 6, St. Petersburg, 194044.

ФоминН. Ф.FominN. F.

ул. Лебедева, 6, Санкт-Петербург, 194044.

ul. Lebedeva, 6, St. Petersburg, 194044.

Военно-медицинская академия им. С.М. КироваKirov Military Medical Academy201924122019846673Copyright © Ништ А.Ю., Чирский В.С., Фомин Н.Ф., 20192019Ништ А.Ю., Чирский В.С., Фомин Н.Ф.Nisht A.Y., Chirsky V.S., Fomin N.F.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://anatomy.elpub.ru/jour/article/view/1004

Актуальность проблемы восстановления двигательной иннервации обусловлена существенной долей повреждений периферических нервов в общей структуре травматизма мирного и военного времени, а также высокой степенью риска стойкой утраты функций пораженной конечности. Травма периферических нервов приводит к комплексу патофизиологических процессов как со стороны поврежденных нервных стволов, так и со стороны денервированных тканей-мишеней. При этом морфологические изменения в тканях носят одновременно дегенеративный и регенеративный характер. Процесс вторичной дегенерации дистальных сегментов пересеченных аксонов имеет сходство с асептическим воспалением и является обязательным условием для последующей регенерации нервных волокон. Процесс реиннервации дистального сегмента пересеченного нервного ствола имеет определенное сходство с развитием периферических нервов в эмбриональном периоде, но продвижение ветвей регенерирующих аксонов в дистальном направлении происходит по сохранившимся  неврилеммальным  трубкам. Длительное отсутствие двигательной иннервации приводит к выраженным дистрофическим изменениям мышечных волокон и заполнению межклеточных пространств волокнистой соединительной тканью, что может стать причиной отсутствия функционального восстановления конечности даже при условии адекватной реиннервации терминальных ветвей поврежденного  нерва. Восстановление сократительной  активности реиннервированных мышц морфологически обусловлено функциональной гипертрофией сохранившихся мышечных волокон, так как полное восстановление иннервации всех мышечных волокон практически не достижимо в силу особенностей  техники  шва периферических  нервов  и закономерностей  регенерации  нервных  волокон. Таким образом, понимание закономерностей протекания и морфологических проявлений дегенеративно-регенераторных  процессов в тканях при травмах периферических  нервов позволит с морфологических позиций  обосновать  необходимость  выполнения  реконструктивно-пластических  вмешательств  на нервных стволах исходя из возможностей достижения значимых функциональных результатов.

The problem of restoration of motor innervation is considered to be challenging due to a significant proportion of the peripheral nerve damage in the general structure of peacetime and wartime injuries, as well as a high risk of permanent function loss of the affected limb. Injuries of the peripheral nerves result in a complex of pathophysiological processes from both – the side of damaged nerve stems and the side of denervated target tissues. Moreover, the morphological picture of tissue changes is both degenerative and regenerative simultaneously. The process of secondary degeneration of the distal segments of crossed axons is similar to aseptic inflammation and is a prerequisite for the subsequent regeneration of nerve fibers. The process of reinnervation of the distal segment of the crossed nerve stem has a certain similarity with the development of peripheral nerves in the embryonic period, but the branches of regenerating axons move in the distal direction along the preserved neuriluminal tubes. A prolonged absence of motor innervation causes pronounced dystrophic changes in muscle fibers and intercellular spaces filling with the fibrous connective tissue; this, in turns, may result in a lack of functional limb restoration even if the terminal branches of the damaged nerve are adequately reinnervated. The restoration of contractile activity of reinnervated muscles is morphologically determined by the functional hypertrophy of the preserved muscle fibers, since the complete restoration of the innervation of all muscle fibers is practically not achievable due to the peculiarities of the peripheral nerve suture technique and the patterns of nerve fiber regeneration. Thus, an understanding of the patterns and morphological manifestations of degenerative-regenerative processes in tissues with injuries of peripheral nerves will allow substantiating the need for reconstructive plastic interventions on nerve stems from morphological points of view, based on the possibilities of achieving significant functional results.

периферический нервтравма периферических нервоввторичная дегенерациятрофоневротическая мышечная атрофиярегенерация нервных волоконреиннервация тканейкомпенсаторная гипертрофияperipheral nerveperipheral nerve injurysecondary degenerationtrophoneurotic muscular atrophyregeneration of nerve fiberstissue reinnervationcompensatory hypertrophyReferencesАлексеев Е.Д. Дифференцированное лечение современных боевых огнестрельных повреждений периферических нервов: автореф. дис. … канд. мед. наук. Санкт-Петербург; 1998. 16Alekseev ED. Differentsirovannoe lechenie sovremennykh boevykh ognestrel'nykh povrezhdenii perifericheskikh nervov: avtoref. dis. … kand. med. nauk. Sankt-Peterburg; 1998. 16 (in Russian).Байтингер В.Ф., Байтингер А.В. Шов нерва конец-в-бок: стратегия «получения» аксонов из интактного нерва (часть III). Вопросы реконструктивной и пластической хирургии. 2013; 3(46): 6–16Baitinger VF, Baitinger AV. End-To-Side Nerve Suture: Strategy Of «Obtaining» Axons From The Intact Nerve (Part III). Issues of Reconstructive and Plastic Surgery. 2013; 3(46): 6–16 (in Russian).Берснев В.П., Кокин Г.С., Извекова Т.О. Практическое руководство по хирургии нервов. М.: Умный доктор; 2017. 552Bersnev VP, Kokin GS, Izvekova TO. Prakticheskoe rukovodstvo po khirurgii nervov. Moscow: Umnyi doktor; 2017. 552 (in Russian).Говенько Ф.С. Хирургия повреждений периферических нервов. СПб.: ВМедА; 2010. 384Goven'ko FS. Khirurgiya povrezhdenii perifericheskikh nervov. Saint-Petersburg: VMedA; 2010. 384 (in Russian).Говенько Ф.С., Монашенко Д.Н., Лукин Д.С., Команцев В.Н. Невротизация трех крупных нервов при тракционном повреждении плечевого сплетения. Вестник Российской Военно-медицинской академии. 2012; 4: 12–9Govenko FS, Monashenko DN, Lukin DS, Komantsev VN. Neuroticism three major nerves in the brachial plexus traction injury. Herald of the Russian Academy of Military Medicine. 2012; 4: 12–9 (in Russian).Григорович К.А. Хирургия нервов. Л.: Медицина; 1969. 447Grigorovich KA. Khirurgiya nervov. Leningrad: Meditsina; 1969. 447 (in Russian).Григоровский В.В., Страфун С.С., Гайко О.Г., Гайович В.В., Блинова Е.Н. Гистопатологические изменения и корреляционные зависимости морфологических показателей состояния мышц конечностей и клинических данных у больных с последствиями травматических нарушений иннервации. Гений ортопедии. 2014; 4: 49–57Grigorovskii VV, Strafun SS, Gaiko OG, Gaiovich VV, Blinova EN. Histopathological changes and correlations of the morphological values of limb muscle status and clinical data in patients with the consequences of innervation traumatic disorders. Genij Ortopedii. 2014; 4: 49–57 (in Russian).Губочкин Н.Г. Реконструктивно-восстановительное лечение раненых и пострадавших с сочетанными повреждениями сухожилий и нервов верхней конечности. Вестник БФУ им. И. Канта. Серия: Естественные и медицинские науки. 2011; 7: 45–51Gubochkin NG. The reparative treatment of the wounded and injured with multisystem injuries to the tendons and nerves of the upper extremity. IKBFU's Vestnik. Ser. Natural and Medical Sciences. 2011; 7: 45–51 (in Russian).Дойников Б.С. Избранные труды по нейроморфологии и невропатологии. М.: Медицина; 1955. 468Doinikov BS. Izbrannye trudy po neiromorfologii i nevropatologii. Moscow: Meditsina; 1955. 468 (in Russian).Живолупов С.А., Рашидов Н.А., Самарцев И.Н., Яковлев Е.В. Современные представления о регенерации нервных волокон при травмах периферической нервной системы. Вестник Российской Военно-медицинской академии. 2013; 3: 190–8Zhivolupov SA, Rashidov NA, Samartsev IN, Yakovlev EV. Peculiarities of development of denervation-reinervation process in traumatic neuropathies and plexopathies. Herald of the Russian Academy of Military Medicine. 2013; 3: 190–8 (in Russian).Масгутов Р.Ф., Ризванов А.А., Богов А.А., Галлямов А.Р., Киясов А.П., Богов А.А. Современные тенденции лечения повреждений периферических нервов. Практическая медицина. 2013; 1–2:99–103Masgutov RF, Rizvanov AA, Bogov AA, Gallyamov AR, Kiyasov AP, Bogov AA. Current trends for treatment of peripheral nerves injuries. Practical medicine. 2013; 1–2:99–103 (in Russian).Никитин С.С. Электромиографические стадии денервационно-реиннервационного процесса при нервно-мышечных болезнях: необходимость ревизии. Нервно-мышечные болезни. 2015; 5(2):16–24Nikitin SS. Electromyographic stages of denervation/reinnervation process at neuromuscular diseases: need for revision. Neuromuscular Diseases. 2015; 5(2):16–24 (in Russian).Ноздрачев А.Д., Чумасов Е.И. Периферическая нервная система. Структура, развитие, трансплантация и регенерация. М.: Наука; 1999. 272Nozdrachev AD, Chumasov EI. Perifericheskaya nervnaya sistema. Struktura, razvitie, transplantatsiya i regeneratsiya. Moscow: Nauka; 1999. 272 (in Russian).Трофимова С.И., Баиндурашвили А.Г., Агранович О.Е. Использование лоскутов на основе трехглавой мышцы плеча в реконструктивной хирургии. Детская хирургия. 2012; 6: 48–51Trofimova SI, Baindurashvili AG, Agranovich OE. The use of triceps brachii muscle flaps in reconstructive surgery. Detskaya Khirurgiya. 2012; 6: 48–51 (in Russian).Ходжамурадов Г.М., Давлатов А.А., Исмоилов М.М., Одинаев М.Ф., Гулин А.В. Прогнозирование двигательных результатов пластики нервных стволов верхних конечностей. Вестник Тамбовского университета. Серия: Естественные и технические науки. 2012; 17(3): 898–900Khodzhamuradov GМ, Davlatov АA, Ismoilov MM, Odinayev МF, Gulin AV. Prognosis of motor results of nerve grafting of upper extremity. Tambov University Reports. Series Natural and Technical Sciences. 2012; 17(3): 898–900 (in Russian).Хэм А., Кормак Д. Гистология. Пер. с англ. М.: Мир; 1983. 3:293Khem A, Kormak D. Gistologiya. Per. s angl. M.: Mir; 1983. 3:293 (in Russian).Щаницын И.Н., Иванов А.Н., Бажанов С.П., Нинель В.Г., Пучиньян Д.М., Норкин И.А. Стимуляция регенерации периферического нерва: современное состояние, проблемы и перспективы. Успехи физиологических наук. 2017; 48(3): 92–111Shchanitsyn IN, Ivanov AN, Bazhanov SP, Ninel' VG, Puchin'jan DM, Norkin IA. Stimulation of Peripheral Nerve Regeneration: Current Status, Problems and Perspectives. Successes of Physiological Sciences. 2017; 48(3): 92–111 (in Russian).Щаницын И.Н., Иванов А.Н., Бажанов С.П. Ульянов В. Ю., Норкин И.А., Нинель В.Г., Пучиньян Д.М. Методы изучения изменений в спинном мозге при травматических повреждениях периферического нерва. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2014; 1(49):13–22Shchanitsyn IN, Ivanov AN, Bajanov SP, Ulyanov VJ, Norkin IA, Ninel VG, Puchinyan DM. Methods for studying changes in the spinal cord after traumatic injuries of peripheral nerves. Regional blood circulation and microcirculation. 2014; 1(49):13–22 (in Russian).Юрченко Н.Н. Синдром Зудека, рефлекторная симпатическая дистрофия (обзор литературы). Университетская клиника. 2016; 12(1–2): 70–73Iurchenko NN. Sudeck''s Syndrome, Reflex Sympathetic Dystrophy. University Clinic. 2016; 12(1–2): 70–73 (in Russian).Ashley Z, Sutherland H, Lanmüller H, Russold MF, Unger E, Bijak M, et al. Atrophy, but not necrosis, in rabbit skeletal muscle denervated for periods up to one year. American Journal of Physiology-Cell Physiology. 2007 Jan;292(1):C440–51. doi: 10.1152/ajpcell.00085.2006Ashley Z, Sutherland H, Lanmüller H, Russold MF, Unger E, Bijak M, et al. Atrophy, but not necrosis, in rabbit skeletal muscle denervated for periods up to one year. American Journal of Physiology-Cell Physiology. 2007 Jan;292(1):C440–51. doi: 10.1152/ajpcell.00085.2006Boncompagni S, Kern H, Rossini K, Hofer C, Mayr W, Carraro U, et al. Structural differentiation of skeletal muscle fibers in the absence of innervation in humans. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2007 Nov 27;104(49):19339–44. doi: 10.1073/pnas.0709061104Boncompagni S, Kern H, Rossini K, Hofer C, Mayr W, Carraro U, et al. Structural differentiation of skeletal muscle fibers in the absence of innervation in humans. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2007 Nov 27;104(49):19339–44. doi: 10.1073/pnas.0709061104Borisov AB, Huang S-K, Carlson BM. Remodeling of the vascular bed and progressive loss of capillaries in denervated skeletal muscle. The Anatomical Record. 2000 Mar 1;258(3):292. doi: 10.1002/(sici)1097-0185(20000301)258:3<292Borisov AB, Huang S-K, Carlson BM. Remodeling of the vascular bed and progressive loss of capillaries in denervated skeletal muscle. The Anatomical Record. 2000 Mar 1;258(3):292. doi: 10.1002/(sici)1097-0185(20000301)258:3<292Carlson BM, Billington L, Faulkner JA. Studies on the regenerative recovery of long-term denervated muscle in rats. Restorative Neurology and Neuroscience. 1996 Jan 1;10(2):77-84. doi: 10.3233/RNN-1996-10203Carlson BM, Billington L, Faulkner JA. Studies on the regenerative recovery of long-term denervated muscle in rats. Restorative Neurology and Neuroscience. 1996 Jan 1;10(2):77-84. doi: 10.3233/RNN-1996-10203Carlson BM, Borisov AB, Dedkov EI, et al. The biology and restorative capacity of long-term denervated skeletal muscle. Basic and applied myology. 2002; 12(6):247–54.Carlson BM, Borisov AB, Dedkov EI, et al. The biology and restorative capacity of long-term denervated skeletal muscle. Basic and applied myology. 2002; 12(6):247–54.Cattin A-L, Lloyd AC. The multicellular complexity of peripheral nerve regeneration. Current Opinion in Neurobiology. 2016 Aug;39:38–46. doi: 10.1016/j.conb.2016.04.005Cattin A-L, Lloyd AC. The multicellular complexity of peripheral nerve regeneration. Current Opinion in Neurobiology. 2016 Aug;39:38–46. doi: 10.1016/j.conb.2016.04.005Gaudet AD, Popovich PG, Ramer MS. Wallerian degeneration: gaining perspective on inflammatory events after peripheral nerve injury. Journal of Neuroinflammation. 2011;8(1):110–23. doi: 10.1186/1742-2094-8-110Gaudet AD, Popovich PG, Ramer MS. Wallerian degeneration: gaining perspective on inflammatory events after peripheral nerve injury. Journal of Neuroinflammation. 2011;8(1):110–23. doi: 10.1186/1742-2094-8-110Kenyon LC. Skeletal Muscle. In: Rubin E, Reisner HM. (Eds.). Essentials of Rubin’s pathology. Philadelphia: Wolters Kluwer Health/Lippincott Williams & Wilkins; 2014.Kenyon LC. Skeletal Muscle. In: Rubin E, Reisner HM. (Eds.). Essentials of Rubin’s pathology. Philadelphia: Wolters Kluwer Health/Lippincott Williams & Wilkins; 2014.Lu D, Huang S, Carlson BM. Electron microscopic study of long-term denervated rat skeletal muscle. The Anatomical Record. 1997 Jul;248(3):355–65. doi: 10.1002/(sici)1097-0185(199707)248:3<355Lu D, Huang S, Carlson BM. Electron microscopic study of long-term denervated rat skeletal muscle. The Anatomical Record. 1997 Jul;248(3):355–65. doi: 10.1002/(sici)1097-0185(199707)248:3<355McKay Hart A, Brannstrom T, Wiberg M, Terenghi G. Primary sensory neurons and satellite cells after peripheral axotomy in the adult rat. Experimental Brain Research. 2002 Feb 1;142(3):308–18. 2002; 142: 308–318. doi: 10.1007/s00221-001-0929-0McKay Hart A, Brannstrom T, Wiberg M, Terenghi G. Primary sensory neurons and satellite cells after peripheral axotomy in the adult rat. Experimental Brain Research. 2002 Feb 1;142(3):308–18. 2002; 142: 308–318. doi: 10.1007/s00221-001-0929-0Noble J, Munro CA, Prasad VSSV, Midha R. Analysis of Upper and Lower Extremity Peripheral Nerve Injuries in a Population of Patients with Multiple Injuries. The Journal of Trauma: Injury, Infection, and Critical Care. 1998 Jul;45(1):116–22. doi: 10.1097/00005373-199807000-00025Noble J, Munro CA, Prasad VSSV, Midha R. Analysis of Upper and Lower Extremity Peripheral Nerve Injuries in a Population of Patients with Multiple Injuries. The Journal of Trauma: Injury, Infection, and Critical Care. 1998 Jul;45(1):116–22. doi: 10.1097/00005373-199807000-00025Sferrazza R, Vindigni V, Adami N, Carraro U, Mazzoleni F. Myofiber regeneration in a denervated human muscle 3,5 years after posttraumatic free flap reconstruction. Basic Applied Myology. 2007; 17(3–4):137–9.Sferrazza R, Vindigni V, Adami N, Carraro U, Mazzoleni F. Myofiber regeneration in a denervated human muscle 3,5 years after posttraumatic free flap reconstruction. Basic Applied Myology. 2007; 17(3–4):137–9.Stoll G, Müller HW. Nerve Injury, Axonal Degeneration and Neural Regeneration: Basic Insights. Brain Pathology. 2006 Apr 5;9(2):313–25. doi: 10.1111/j.1750-3639.1999.tb00229.xStoll G, Müller HW. Nerve Injury, Axonal Degeneration and Neural Regeneration: Basic Insights. Brain Pathology. 2006 Apr 5;9(2):313–25. doi: 10.1111/j.1750-3639.1999.tb00229.xViguie CA, Lu D-X, Huang S-K, Rengen H, Carlson BM. Quantitative study of the effects of long-term denervation on the extensor digitorum longus muscle of the rat. The Anatomical Record. 1997 Jul;248(3):346–54. doi: 10.1002/(sici)1097-0185(199707)248Viguie CA, Lu D-X, Huang S-K, Rengen H, Carlson BM. Quantitative study of the effects of long-term denervation on the extensor digitorum longus muscle of the rat. The Anatomical Record. 1997 Jul;248(3):346–54. doi: 10.1002/(sici)1097-0185(199707)248Wong K, Babetto E, Beirowski B. Axon degeneration: make the Schwann cell great again. Neural Regeneration Research. 2017;12(4):518. doi: 10.4103/1673-5374.205000Wong K, Babetto E, Beirowski B. Axon degeneration: make the Schwann cell great again. Neural Regeneration Research. 2017;12(4):518. doi: 10.4103/1673-5374.205000Winkler T, von Roth P, Matziolis G, Schumann MR, Hahn S, Strube P, et al. Time course of skeletal muscle regeneration after severe trauma. Acta Orthopaedica. 2010 Dec 13;82(1):102–11. doi: 10.3109/17453674.2010.539498Winkler T, von Roth P, Matziolis G, Schumann MR, Hahn S, Strube P, et al. Time course of skeletal muscle regeneration after severe trauma. Acta Orthopaedica. 2010 Dec 13;82(1):102–11. doi: 10.3109/17453674.2010.539498Zochodne DW, Levy D. Nitric oxide in damage, disease and repair of the peripheral nervous system. Cellular and molecular biology. 2005 Sep5;51(3):255–67Zochodne DW, Levy D. Nitric oxide in damage, disease and repair of the peripheral nervous system. Cellular and molecular biology. 2005 Sep5;51(3):255–67

The authors declare that there are no conflicts of interest present.